Onder de directie ressorteerden:

-[Afdeling] Bestuurszaken [1956-1960] en [1971 - 1975];

-Bureau Algemene en Juridische Zaken [1956 - 1960];

-Bureau Grenswijzigingen [1956 - 1960];

-Bijzondere opdrachten [1956 - 1960];

-Ruimtelijke ordening [1961 - 1965];

-Wetgeving en Juridische Zaken [1961-1970];

-Administratieve Zaken [1961 -1966];

-[Afdeling] Kabinetszaken [1956- 1976];

-[Afdeling] Bestuurlijke Organisatie [1970-1976];

-Afdeling Wetgeving en Bestuurszaken [1976-].

Per besluit 13 februari 1980 werden de Directies Binnenlands Bestuur en Financiën (BB) samen met de Directie Coördinatie Minderhedenbeleid ondergebracht bij het Directoraat-Generaal Binnenlands Bestuur (later DG Openbaar Bestuur genaamd). Dit kreeg ondersteuning van een Stafafdeling Directoraat-Generaal Binnenlands Bestuur. De Directie Binnenlands Bestuur werd toen uitgebreid met de Rijksinspectie van de Bevolkingsregisters met daaronder de Afdeling Algemene Zaken, die drie bureaus aanstuurden, t.w. het Bureau Administratieve en Juridische Zaken, het Bureau Bevolkingsregisters en het Bureau Interne Zaken.

In 1983 is bij een reorganisatie van het DG Binnenlands Bestuur de directie opgeheven en zijn de taken grotendeels overgegaan naar de nieuwe Directie Bestuurszaken. De Afdeling Kabinetszaken verschoof naar het Stafbureau Binnenlands Bestuur.